Cerkvė yra stačiatikių kapinių, kurios įkurtos 1795 m. Vilniui tapus Vilniaus gubernijos centru. 1838 m. daugiausia pirklio T. Zaicevo lėšomis pastatyta dabartinė cerkvė, finikiečių šventyklos stiliumi. T. Zaicevas netrukus mirė ir palaidotas cerkvės kapinėse. Jo palaidojimo vietoje pastatyta koplyčia.
1896 m. atliktas kapitalinis remontas, pastatyta nauja varpinė. Cerkvė įgavo dabartinį pavidalą. 1914 m. pastatyta Šv. Tichono Zadonskio koplyčia. I pasaulinio karo metu šventyklos išvogtos. Mišios atnaujintos 1919 metais. TSRS valdžia parapiją įregistravo 1946 m., joje buvo 300 tikinčiųjų. 1960 m. valdžia uždarė koplyčią ir ją pavertė sandėliu.