Verkių dvaras 1387 m. paskirtas Vilniaus vyskupui. Vilniaus išvadavimui iš Rusijos okupacijos (1655–1661) atminti vyskupas Jurgis Bialozoras iš Verkių dvaro 1662 m. paskyrė 7 valakus žemės bažnyčiai ir Kryžiaus kelio stotims.
1669 m. pastatyta bažnyčia ir vienuolynas, tarp Baltupių, Jeruzalės ir Trinapolio – medinės koplyčios. Įkurdinti dominikonai. 1701 m. įkurta Verkių parapija.
Dvarininkų Mykolo Petrausko ir Kristinos Petrauskienės lėšomis 1755–1772 m. pastatyta dabartinė mūrinė bažnyčia ir vienuolynas, kaip manoma, pagal Jono Kristupo Glaubico projektą. XVIII a. įrengtos 35 Kryžiaus kelio (kalvarijų) stotys: pastatyta 19 mūrinių barokinių koplyčių, 7 mediniai ir 1 mūriniai vartai, tiltas per Cedrono (Baltupių) upelį. Vienuolyno prepozito Domininko Daunoravičiaus rūpesčiu prie bažnyčios 1793 m. primūryta zakristija, praplėstas vienuolynas.
1812 m. sudegė vienuolynas su biblioteka, nukentėjo bažnyčia ir koplyčios. Prancūzai iš bažnyčios ir vienuolyno paėmė 75 sidabrinius liturginius reikmenis. Bažnyčia suremontuota, vienuolyno viršininko Motiejaus Magruševskio iniciatyva restauruotos kalvarijos, 1817 m. atstatytas vienuolynas. 1850 m. vienuolynas uždarytas, jo name įrengta klebonija; bažnyčia tapo parapine.
Vilniaus gubernatorius 1867 m. carui siūlė nugriauti Kalvarijos koplyčias. Bažnyčia ir koplyčios 1893 m. atnaujintos. Stočių paveikslus piešė Juozapas Balzukevičius. 1906 m. restauruotas bažnyčios vidus.
Prieš Antrąjį pasaulinį karą kalvarijas lankydavo visos Lietuvos maldininkai. Po karo jas lankyti uždrausta. Kai kurie paskutiniųjų 1949 m. eitynių dalyviai areštuoti ir tardyti. Iš buvusių 35 koplyčių liko tik 4 mūrinės. Kitos 1962 m. sunaikintos, mūrinės – išsprogdintos.
1990 m. koplyčios pradėtos atstatyti. Klebono Vaclovo Aliulio rūpesčiu 1969 ir 1983 m. remontuotas bažnyčios fasadas.