Dokumentuose minima 1773 m. remontuota Vadaktėlių koplyčia. Manoma, jog jos fundatorius buvo Kuršo kunigaikštis Petras Bironas. Centrinis bažnyčios altorius padarytas 1773-1880 metais. Vadaktėlių dvaro savininkai Izabelė ir Ivonas Kopanskiai koplyčią 1880 m. suremontavo. Ją 1881 m. gegužės 17 d. konsekravo pavyskupis Aleksandras Beresnevičius. Izabelė Kopanskienė bažnyčiai dovanojo 8,5 dešimtinės žemės, skyrė 160 rb per metus, prievolių.
1902–1905 m. Vadaktėlių kuratas buvo kunigas Juozas Tumas-Vaižgantas. Kunigo Aleksandro Garnevičiaus rūpesčiu 1910 m. bažnyčiai pristatyti bokštai, ji suremontuota. 1930 m. įsteigta parapija. Po Antrojo pasaulinio karo klebonas Gediminas Ignas Blynas (1917–1981) suremontavo bažnyčią, subūrė parapijos chorą, rūpinosi vaikų katekizacija.
1956 m. iš Sibiro grįžęs klebonas Alfonsas Kadžius pats išdažė bažnyčią.