Žemaičių seniūno sūnus Mikalojus Jonavičius Kęsgaila 1523 m. testamentu dalį turto paliko Platelių bažnyčiai. Vėliau ji kurį laiką priklausė evangelikams reformatams. 1564, 1598 ir 1654 m. bažnyčia remontuota.
1744 m. klebonas J. Vaitkevičius su parapijiečiais pastatė dabartinę medinę bažnyčią. Ją 1777 m. konsekravo vyskupas Jonas Domininkas Lopacinskis. 1771 ir 1791 m. įsteigtos altarijos. 1804 m. minima parapinė mokykla. 1820 m. bažnyčiai priklausė Pamedinčių ir Surblių kaimai. 1841 m. Plateliuose gyveno 4 kunigai.
1899 m. pastatyta dabartinė varpinė. Jonas Garalevičius 1909 m. bažnyčioje sumontavo naujus vargonus. 1908–1914 m. veikė „Saulės“ draugijos skyriaus mokykla.