Pirmąją medinę bažnyčią Pagiriuose 1626 m. pastatė broliai Gabrielius Bialozaras ir Kristupas Bialozaras. Statybą rėmė ir Vilniaus katedros kanauninkas Jonas Bialozaras. Greičiausiai bažnyčia sudegė per Šiaurės karą. Buvusios bažnyčios vietoje Baltramiejus Pakoševskis 1742 m. pastatė kitą. Nuo 1777 m. veikė parapinė mokykla. Dvarininkai Daunoravičiai šventoriuje 1848 m. pastatė mūrinę koplyčią. Kita neogotikinė mūrinė kapų koplyčia pastatyta 1827 m. Ją 1883 m. atnaujino Montvilai.
Klebonas Juozapas Šimkevičius su parapijiečiais 1876 m. pastatė naują medinę trinavę bažnyčią. Įrengti 5 altoriai. Klebono Albino Alseikos rūpesčiu 1908 m. pastatyta „Saulės“ draugijos mokykla. 1908–1914 m. veikė Lietuvių katalikų blaivybės draugijos skyrius.
1922 m. įsikūrė pavasarininkų kuopa. Pagirių parapija priklausė Vilniaus vyskupijai, 1849–1926 m. – Žemaičių vyskupijai. Per 1944 m. miestelio gaisrą bažnyčia sudegė. Laikina įrengta parapijos dviaukščiame mediniame name.