Pirmoji bažnyčia buvo pastatyta iki 1522 m. (nuo XVI a. antrosios pusės priklausė evangelikams reformatams). Naują bažnyčią 1614 m. pastatė grįžęs į katalikybę Musninkų valdytojas Stanislovas Kiška. Bažnyčiai užrašyti Cirkų, Draučių ir Vaitkūnų kaimai. 1642 m. įsteigta altarija. Tarp 1779 ir 1782 m. bažnyčia suremontuota. XVIII a. antrojoje pusėje veikė parapinė mokykla (1781 m. vargonininkas mokė 13 mokinių). XVIII a. veikė Šv. Rožančiaus brolija.
1855–1861 m. senosios bažnyčios vietoje Musninkų (Musninkėlių) dvaro dvarininkas Mykolas Podberskis su parapijiečiais pastatė dabartinę bažnyčią. Per Pirmąjį pasaulinį karą ji nukentėjo. 1914 m. buvo terorizuojami lietuviai giesmininkai. Klebonas Leonas Markuckis ir kunigas K. Pielutis su parapijiečiais 1930–1933 m. bažnyčią suremontavo. 1928 m. bažnyčios šventoriuje palaidotas Lietuvos nepriklausomybės akto signataras kunigas Alfonsas Petrulis.