Pirmoji bažnyčia pastatyta apie 1560 m. kapinėse. Jai 1570 m. skirti Ivaškevičių (vėliau Pudziškės) ir Šadžiūnų kaimai (14 valakų). 1570 m. minima parapinė mokykla. 1652 m. pastatyta nauja bažnyčia, po 1760 m. – kita. Jai 1774 m. pristatyti 2 bokštai. 1870 m. bažnyčia uždaryta (1874 m. nugriauta), pastatyta laikina. 1886 m. sudegė ir vėl pastatyta kita laikina bažnyčia (nugriauta 1896 m.).
1861 m. parengtas mūrinės bažnyčios projektas. Jo atsisakius, 1867 m. architektas Feliksas Lipskis suprojektavo kitą bažnyčią. Leidimas statyti gautas 1886 m. Dabartinė mūrinė bažnyčia pastatyta 1894–1895 m. Statybai vadovavo Aleksandras Aleris iš Suvalkų. Bažnyčioje sumontuoti garsaus lietuvių meistro Jono Garalevičiaus pagaminti vargonai.
Bažnyčioje 1895 m. pradėta giedoti lietuviškai. Lenkiškai kalbantys miestelėnai trukdydavo besimeldžiantiems, keldavo muštynes. Dėl to bažnyčia 1896 m. kurį taiką buvo uždaryta. Lazdijuose 1898 m. lankėsi vyskupas Antanas Baranauskas, gal tada jis bažnyčią konsekravo. 1908 m. įsikūrė „Žiburio“ draugijos skyrius, įsteigta biblioteka. 1931 m. pastatyta mūrinė klebonija (1949 m. nacionalizuota). 1937 m. birželio 27 d. Lazdijuose įvyko bažnytinių chorų dainų šventė. Lazdijų klebonas Bernardas Čepulis 1950 m. ištremtas (mirė tremtyje).