Dūkštų dvaro savininkė Darata Giedraitytė-Daubarienė 1647 m. pastatė koplyčią. Ji 1716 m. minima kaip Maišiagalos filija. Liudvikas ir Teresė Senickiai Dūkštų palivarką 1743 m. paskyrė Raseinių pijorams. Jie Dūkštas 1768 m. išnuomojo Vilniaus pijorams, kurie jas valdė, bet nuomos nemokėjo.
1772 m. pastatyta pusiau medinė, pusiau mūrinė bažnyčia (statyba rūpinosi rektorius kunigas M. Franckevičius). Pijorai laikė parapinę mokyklą. Pijoras kunigas Jonas Vičevskis už sukilėlių manifesto perskaitymą 1831 m. karo lauko teismo pasmerktas pakarti. Vėliau nuosprendis pakeistas. 1842 m. uždarius Vilniaus pijorų vienuolyną, Dūkštų bažnyčia palikta tikintiesiems.
Pagal Tomo Tišeckio projektą pijoro kunigo Joakimo Dembinskio rūpesčiu 1850–1856 m. pastatyta dabartinė mūrinė bažnyčia. Vilniaus gubernatorius 1867 m. pasiūlė Dūkštų bažnyčią perduoti stačiatikiams. Vidaus reikalų ministras 1868 m. įsakė bažnyčią uždaryti. Ji 1869 m. pradžioje paversta cerkve. 1868 m. pabaigoje valstietis Jackus Klimas nuvežė carui į Peterburgą parapijiečių prašymą grąžinti Dūkštų bažnyčią. Valstietis areštuotas, suimti ir tardyti dar 4 asmenys, pasirašę prašymą. Katalikai 1876 m. prašė leidimo laikyti pamaldas parapijos kapinių koplyčioje. Stačiatikių dvasininkas 1876 m. koplyčią nugriovė, medieną pardavė. Vėlesni parapijiečių prašymai atgauti bažnyčią atmesti. Bažnyčia 1918 m. bažnyčia suremontuota, tapo parapine.