Manoma, kad pirmoji bažnyčia pastatyta apie 1425 m. Kazimieras Jogailaitis 1492 m. jai skyrė 2 kapas grašių, 1503 m. Lietuvos didysis kunigaikštis Aleksandras iš Punios, Simno ir kitų dvarų skyrė dešimtinę. Manoma, kad tada buvo pastatyta nauja medinė bažnyčia, nes jos akte pažymėta, kad pirmosios bažnyčios nėra.
1513 m. įkurta parapinė mokykla (veikė su pertraukomis). XVI a. viduryje Punios klebonijai priklausė 23 dūmai. 1677 m. minima, kad bažnyčia yra sena. Ji 1688 m. perstatyta.