Kanauninkas (vėliau Žemaičių vyskupas) Stanislovas Kiška Adutiškio valdas 1608 m. paskyrė Vilniaus kapitulai (1842 m. suvalstybintos), bažnyčiai dovanojo Jankiškės palivarką. 1832 m. jai dar priklausė Gruodžių, Sakūnų ir Viršilų kaimai. XVII a. įkurta parapija.
1810 m. sena medinė bažnyčia nugriauta. Prelatas Jonas Civinskas 1818–1826 m. pastatė naują mūrinę bažnyčią. Literatas Aleksandras Burba (1854–1898) 1889 m. buvo Adutiškio vikaras. 1900 m. patvirtintas mūrinės bažnyčios padidinimo projektas. Paaiškėjus, kad jos pamatai netvirti, 1903 m. suprojektuota nauja bažnyčia.
1904–1913 m. pastatyta dabartinė mūrinė. Jos statyba rūpinosi 1901–1935 m. Adutiškyje klebonavęs Benediktas Krištaponis (1870–1940), (palaidotas šventoriuje). Už lietuvišką veiklą jis Lenkijos valdžios 1927 m. uždarytas į Lukiškių kalėjimą, 1935 m. baustas ir iškeltas iš Adutiškio. Tuo metu (iki 1932 m.) vargonininkavęs Leonas Bielinis (1882–1941) po Pirmojo pasaulinio karo įsteigė lietuvišką mokyklą, subūrė chorą, 1925 m. suorganizavo dūdų orkestrą. 1935–1937 m. klebonavęs Juozas Vaičiūnas (1894–1962) apdengė, suremontavo bažnyčią, įrengė naujus vargonus. Vikaras Kazimieras Banevičius (1905–1942), (Adutiškyje nuo 1934 m.) hitlerininkų sušaudytas.
1946–1955 m. klebonavęs dekanas Julijonas Steponavičius (1911–1991), (vėliau Vilniaus arkivyskupas) 1954 m. suremontavo bažnyčios vidų. 1968–1981 m. klebonavęs Bronius Laurinavičius (1913–1981), (palaidotas Adutiškyje) pavyzdingai tvarkė parapijos reikalus. Jis suremontavo bažnyčią, papuošė freskomis, įvedė šildymą, įrengė vitražus. Žuvo Vilniuje (manoma, jog nužudytas).